В период с XVII по XVIII век это сооружение служило основным храмом униатского монастыря ордена базилианов.
Фасад церкви, построенной в 1616 году (согласно другим источникам, в 1636 году) и объединившей в себе элементы готики, ренессанса и барокко, ранее красовалась уникальной фресковой живописью на библейские темы, представляющей собой иконостас наружного типа. Такая особенность являлась редким явлением для культовой архитектуры Европы и выделяла архитектуру Беларуси. В 1795 году монастырь был закрыт новыми российскими властями, а сама церковь Святого Духа была преобразована в православный Петропавловский собор. После ряда переустройств в XIX веке здание приобрело псевдорусские черты. В 1923 году здесь прошел Собор духовенства, который объявил о создании Белорусской автокефальной православной церкви. Однако после этого коммунистическое руководство Советского Союза, а также Московский патриархат выразили свое несогласие, в результате чего движение за независимость белорусской церкви было подавлено.
В 1930 году Петропавловский собор был закрыт властями и передан в использование организации «Заготзерно», а в 1936 году здание было взорвано. Уничтожение требовало нескольких попыток из-за прочности стен, и территорию очищали более года. Затем на его месте появился передвижной зверинец, а после войны - овощной магазин и пивная. В период с 2009 по 2011 год церковь Святого Духа была восстановлена в исходном виде на своих старых фундаментах, однако теперь в ней находится концертный зал детской филармонии «Верхний город».
